{"id":72081,"date":"2023-06-28T12:04:27","date_gmt":"2023-06-28T10:04:27","guid":{"rendered":"https:\/\/www.revista-portalesmedicos.com\/revista-medica\/?p=72081"},"modified":"2024-02-28T08:45:00","modified_gmt":"2024-02-28T07:45:00","slug":"sindrome-uremico-hemolitico-atribuido-a-la-infeccion-por-escherichia-coli-productora-de-toxina-shiga-fisiopatologia-asociada-a-las-manifestaciones-clinicas-clasicas-y-extrarrenales","status":"publish","type":"post","link":"https:\/\/www.revista-portalesmedicos.com\/revista-medica\/sindrome-uremico-hemolitico-atribuido-a-la-infeccion-por-escherichia-coli-productora-de-toxina-shiga-fisiopatologia-asociada-a-las-manifestaciones-clinicas-clasicas-y-extrarrenales\/","title":{"rendered":"S\u00edndrome ur\u00e9mico hemol\u00edtico atribuido a la infecci\u00f3n por Escherichia coli productora de toxina Shiga: fisiopatolog\u00eda asociada a las manifestaciones cl\u00ednicas cl\u00e1sicas y extrarrenales"},"content":{"rendered":"<p style=\"text-align: justify;\"><strong>S\u00edndrome ur\u00e9mico hemol\u00edtico atribuido a la infecci\u00f3n por Escherichia coli productora de toxina Shiga: fisiopatolog\u00eda asociada a las manifestaciones cl\u00ednicas cl\u00e1sicas y extrarrenales<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Autor principal: Dr. Jorge Mart\u00ednez V\u00e1squez<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Vol. XVIII; n\u00ba 12; 609<!--more--><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Hemolytic Uremic Syndrome attributed to Shiga toxin-producing Escherichia coli infection: Pathophysiology associated with classical and extrarenal clinical manifestations<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Fecha de recepci\u00f3n: 31\/05\/2023<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Fecha de aceptaci\u00f3n: 26\/06\/2023<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Incluido en Revista Electr\u00f3nica de PortalesMedicos.com Volumen XVIII. N\u00famero 12 Segunda quincena de Junio de 2023 \u2013 P\u00e1gina inicial: Vol. XVIII; n\u00ba 12; 609<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Afiliaciones: <\/strong><\/p>\n<ul style=\"text-align: justify;\">\n<li>Jorge Mart\u00ednez V\u00e1squez, M\u00e9dico Especialista en Pediatr\u00eda, Hospital Cl\u00ednica B\u00edblica, San Jos\u00e9, Costa Rica<\/li>\n<li>Susimar Picado Loaiza, M\u00e9dico general, investigadora independiente, Universidad Aut\u00f3noma de Centro Am\u00e9rica, San Jos\u00e9, Costa Rica<\/li>\n<li>Mar\u00eda Fernanda Brenes Escalante, M\u00e9dico general, investigadora independiente, Universidad de Costa Rica, San Jos\u00e9, Costa Rica<\/li>\n<\/ul>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Resumen: <\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">El s\u00edndrome ur\u00e9mico hemol\u00edtico (SUH) se caracteriza por la tr\u00edada de anemia hemol\u00edtica, trombocitopenia y lesi\u00f3n renal aguda. La variante m\u00e1s prevalente de SUH en pediatr\u00eda est\u00e1 relacionada con una infecci\u00f3n previa por <em>Escherichia coli<\/em> productora de toxina Shiga. Aunque el SUH tiene un pron\u00f3stico favorable, pueden surgir complicaciones extrarrenales que conducen a la muerte debido a factores gen\u00e9ticos del hu\u00e9sped o virulencia bacteriana. Esta revisi\u00f3n proporcionar\u00e1 un resumen de las manifestaciones cl\u00ednicas de la infecci\u00f3n por STEC, as\u00ed como la historia natural de la enfermedad que conduce a las manifestaciones cl\u00ednicas caracter\u00edsticas y extrarrenales.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Palabras clave:<\/strong> s\u00edndrome ur\u00e9mico hemol\u00edtico, escherichia coli productora de toxina shiga, fisiopatolog\u00eda, manifestaciones cl\u00ednicas<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Abstract: <\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Hemolytic Uremic Syndrome (HUS) is characterized by the triad of hemolytic anemia, thrombocytopenia, and acute kidney injury. The most prevalent variant of pediatric HUS is associated with a previous infection by Shiga toxin-producing Escherichia coli. Although HUS has a favorable prognosis, extrarenal complications may arise, leading to death due to host genetic factors or bacterial virulence. This review will provide a summary of the clinical manifestations of STEC infection, as well as the natural history of the disease leading to characteristic and extrarenal clinical manifestations.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Keywords:<\/strong> hemolytic uremic syndrome, shiga toxin-producing escherichia coli, pathophysiology, clinical manifestations<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Los autores de este manuscrito declaran que:<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Todos ellos han participado en su elaboraci\u00f3n y no tienen conflictos de intereses<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">La investigaci\u00f3n se ha realizado siguiendo las Pautas \u00e9ticas internacionales para la investigaci\u00f3n relacionada con la salud con seres humanos elaboradas por el Consejo de Organizaciones Internacionales de las Ciencias M\u00e9dicas (CIOMS) en colaboraci\u00f3n con la Organizaci\u00f3n Mundial de la Salud (OMS).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">El manuscrito es original y no contiene plagio.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">El manuscrito no ha sido publicado en ning\u00fan medio y no est\u00e1 en proceso de revisi\u00f3n en otra revista.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Declaraci\u00f3n de financiamiento: Para la elaboraci\u00f3n de la presente revisi\u00f3n bibliogr\u00e1fica no hubo ninguna fuente de financiamiento (parcial ni total).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Declaraci\u00f3n de conflicto de intereses: Los autores no tienen conflictos de intereses.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Introducci\u00f3n <\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">El s\u00edndrome ur\u00e9mico hemol\u00edtico (SUH), encontrado dentro de las microangiopat\u00edas tromb\u00f3ticas (MAT), caracterizadas por anomal\u00edas de las paredes de las arteriolas y capilares, con la consecuente trombosis de vasos peque\u00f1os (1). Su triada cl\u00ednica consiste en anemia hemol\u00edtica mec\u00e1nica, trombocitopenia y lesi\u00f3n renal aguda (2), siendo una de las principales causas de la \u00faltima en ni\u00f1os (3). A pesar de tener un pron\u00f3stico generalmente bueno, algunos pueden experimentar complicaciones graves o problemas a largo plazo como enfermedad renal cr\u00f3nica y enfermedad renal en etapa terminal (4).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Aunque la etiolog\u00eda y patogenia var\u00edan, la v\u00eda final com\u00fan fisiopatol\u00f3gica es la lesi\u00f3n del endotelio microvascular. El principal pat\u00f3geno causante del SUH, asociado a diarrea mucosanguinolenta (D+SUH) es <em>Escherichia coli<\/em> productora de toxina Shiga (STEC). En algunos casos se pueden encontrar complicaciones cardiacas, neurol\u00f3gicas, gastrointestinales y endocrinas que suelen indicar un mal pron\u00f3stico. (5)<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">El diagn\u00f3stico oportuno de la infecci\u00f3n por STEC y la adecuada fluidoterapia puede reducir el riesgo de desarrollar SUH (6). Se recomienda evitar el uso emp\u00edrico de los antibi\u00f3ticos, ya que esto puede aumentar la probabilidad de SUH (7).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Epidemiolog\u00eda<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Esta patolog\u00eda est\u00e1 m\u00e1s frecuentemente asociada con ni\u00f1os menores de diez a\u00f1os. M\u00e1s del 90% de los casos de SUH t\u00edpico son causados por Escherichia coli productora de toxina Shiga (STEC) (8). La incidencia global de SUH por STEC es de 2 en 100,000, con un pico de en ni\u00f1os menores de 5 a\u00f1os, En Am\u00e9rica Latina, donde las infecciones por STEC son end\u00e9micas, la incidencia de la enfermedad es notablemente m\u00e1s alta. (9)<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Transmisi\u00f3n y factores de riesgo de STEC<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">La transmisi\u00f3n de STEC ocurre a trav\u00e9s de la ingesti\u00f3n de alimentos o agua contaminada, de contacto humano a humano o el contacto con rumiantes y su entorno ya que el tracto digestivo del los \u00faltimos es el reservorio principal de STEC O157:H7. El riesgo aumenta al consumir carne poco cocida, l\u00e1cteos no pasteurizados y agua de pozo. (10) (11).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Clasificaci\u00f3n del SUH<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Previamente fue clasificado en SUH t\u00edpico para el cuadro cl\u00ednico positivo por diarrea y at\u00edpico para el SUH negativo para diarrea (1).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">En base a las investigaciones recientes, se ha desarrollado la siguiente clasificaci\u00f3n: (1)<\/p>\n<ul style=\"text-align: justify;\">\n<li><strong>SUH hereditario<\/strong>: es causado por mutaciones del gen del complemento, errores cong\u00e9nitos del metabolismo de la cobalamina C, mutaciones en el gen del diacilglicerol quinasa \u00e9psilon (DGKE).<\/li>\n<li><strong>SUH adquirido:<\/strong> se debe a infecci\u00f3n por STEC, <em>Streptococcus pneumoniae<\/em>, Virus de la Inmunodeficiencia Humana, autoanticuerpos contra factores del complemento, f\u00e1rmacos, embarazo y otros trastornos autoinmunes.<\/li>\n<\/ul>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Fisiopatolog\u00eda del SUH <\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">El SUH independientemente de su forma tiene como caracter\u00edstica la lesi\u00f3n del endotelio de los vasos peque\u00f1os renales y de otros \u00f3rganos en menor frecuencia (12). Todas las formas comparten un fenotipo final procoagulante y proinflamatorio de c\u00e9lulas endoteliales activadas (13). El desencadenante de las lesiones de c\u00e9lulas endoteliales puede ser extr\u00ednseco y transitorio como <em>Streptococcus pneumoniae<\/em> o STEC, f\u00e1rmacos o c\u00e1ncer. En este caso la MAT cede cuando se controla el factor que lo desencaden\u00f3 y no hay recidiva. Otra causa es end\u00f3gena y sostenida como la desregulaci\u00f3n de la v\u00eda alternativa del complemento, activaci\u00f3n permanente de las c\u00e9lulas endoteliales debido a la p\u00e9rdida de DGKE (DKE-SUH) o metabolismo deficiente de la cobalamina (cbIC-SUH). Estas situaciones predisponen al paciente a las reca\u00eddas (14).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Fisiopatolog\u00eda del SUH adquirido por STEC\u00a0 <\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">El serotipo que se a\u00edsla m\u00e1s frecuente en STEC es O157:H7 y tiene una fuerte asociaci\u00f3n con SUH (5), sin embargo otras cepas podr\u00edan desencadenarlo.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">STEC viaja con el agua o comida contaminada al tracto gastrointestinal y coloniza la superficie del intestino siendo capaz de generar Stx-1 y Stx-2 (5) que son capaces de da\u00f1ar la red vascular de la mucosa intestinal, y esto causa colitis hemorr\u00e1gica. Una vez que ingresan a la circulaci\u00f3n sist\u00e9mica, debido al da\u00f1o vascular, se unen con los granulocitos y plaquetas y se transfieren al ri\u00f1\u00f3n y otros \u00f3rganos diana (15). Las toxinas se unen a las c\u00e9lulas del tejido renal que expresan los receptores de glicoesfingol\u00edpidos globotriaosilceramida (Gb3Cer) en la membrana celular e inducen el proceso de endocitosis,\u00a0 lo que afecta significativamente el ri\u00f1\u00f3n (16,17).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Las Stxs entran al endosoma y son transportados a la red trans-Golgi a trav\u00e9s de la v\u00eda de transporte retr\u00f3grado, llegan al ret\u00edculo endoplasm\u00e1tico (RE), donde los dominios enzim\u00e1ticos (Stx A1) de las Stxs se liberan hacia el citoplasma (11,17). Stx A1 inhibe la s\u00edntesis de prote\u00ednas porque escinde un residuo de adenina del 28s ARN de la subunidad ribosomal 60s y esto lleva a apoptosis, estr\u00e9s del RE, inflamaci\u00f3n y da\u00f1o y finalmente en disfunci\u00f3n de \u00f3rganos diana. Las Stxs pueden unirse a los monocitos, por tanto, se liberan citocinas (IL-1 y TNF-\u03b1) que aumentan la expresi\u00f3n de Gb3Cer en las c\u00e9lulas endoteliales (18).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Los lipopolisac\u00e1ridos (LPS), fortalecen la producci\u00f3n de TNF-\u03b1\u00a0 y facilitan la uni\u00f3n de los neutr\u00f3filos a nivel vascular y la liberaci\u00f3n de mediadores inflamatorios; evento que exacerba el da\u00f1o endotelial (19), dande como resultado la alteraci\u00f3n de las funciones que inhiben la trombosis, la adhesi\u00f3n leucocitaria y la activaci\u00f3n del complemento (9). Adem\u00e1s, la Stx se une al factor de von Willebrand, perjudica su escisi\u00f3n y contribuye a la formaci\u00f3n de trombos (19,20).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Participaci\u00f3n del complemento en el STEC-SUH<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Se han demostrado complejos de plaquetas y leucocitos y micropart\u00edculas con evidencia de activaci\u00f3n del complemento, lo que podr\u00eda contribuir al fenotipo procoagulante (21), sugiriendo que las Stxs regulan directamente la activaci\u00f3n del complemento y activan sus prote\u00ednas en la fase aguda de STEC-SUH (22).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Manifestaciones cl\u00ednicas<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">La infecci\u00f3n por STEC tiene un per\u00edodo de incubaci\u00f3n de 2-12 d\u00edas (23,24). Se caracteriza por diarrea acuosa que progresa en 3 a 5 d\u00edas a diarrea sanguinolenta en el 60% de los pacientes (12), dolor abdominal intenso, n\u00e1useas y v\u00f3mitos. La trombocitopenia y LRA se pueden presentar 2 a 14 d\u00edas despu\u00e9s de que inicia la diarrea <u>(11)<\/u><u>(1)<\/u>.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">La diarrea mejora en una semana, pero en el 15% de los casos se complica por SUH (25), iniciando con fatiga, palidez, mareos, disminuci\u00f3n del volumen urinario. Al diagn\u00f3stico, la mayor\u00eda tienen la triada caracter\u00edstica del SUH de anemia hemol\u00edtica, trombocitopenia y LRA. El paciente se puede presentar con creatinemia normal, conteo normal de plaquetas e inclusive hemoglobina y hematocrito preservados debido a la hemoconcentraci\u00f3n por la diarrea previa (23).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Manifestaciones extrarrenales asociadas a su fisiopatolog\u00eda<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Las manifestaciones extrarrenales ocurren en el 20% de los pacientes con STEC-SUH (11). Un estudio retrospectivo alem\u00e1n reconfirm\u00f3 que la leucocitosis, edad m\u00e1s joven y alanina aminotransferasa elevada es un factor de riesgo de complicaciones extrarrenales (26).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Sistema nervioso central<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Despu\u00e9s del ri\u00f1\u00f3n, el cerebro es el \u00f3rgano m\u00e1s afectado debido a la disfunci\u00f3n endotelial inducido por Stxs (27) que puede llevar a muerte neuronal debido a la respuesta inflamatoria (18). La afectaci\u00f3n de este sistema es la complicaci\u00f3n m\u00e1s grave. Dentro del cuadro cl\u00ednico en el 19 a 25% de los casos pueden ocurrir coma, hemiparesia, convulsiones, alteraciones de la visi\u00f3n, s\u00edntomas piramidales, extrapiramidales y del tallo encef\u00e1lico (26). Se observ\u00f3 en un estudio que cualquier regi\u00f3n del SNC pod\u00eda estar involucrada (28).\u00a0 Un estudio brit\u00e1nico que analiz\u00f3 a 52 pacientes con afectaci\u00f3n neurol\u00f3gica grave report\u00f3 una mortalidad del 17% y secuelas graves en el 25% de los sobrevivientes (29).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Se han reportado complicaciones infecciosas como abscesos a nivel del SNC debido al paso de bacterias a la circulaci\u00f3n, como resultado de la p\u00e9rdida de la integridad de la pared col\u00f3nico por la trombosis microvascular (5) (30).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Sistema digestivo <\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">A parte de las lesiones en la mucosa ya descritas se ha reportado elevaci\u00f3n de la bilirrubina relacionado con problemas de la vasculatura hep\u00e1tica. Se ha descrito elevaci\u00f3n de la bilirrubina indirecta y enzimas hep\u00e1ticas en la mitad de los pacientes (31) as\u00ed como de enzimas pancre\u00e1ticas en el 66% debido a la disminuci\u00f3n de su depuraci\u00f3n por la LRA (32). Las autopsias de pacientes con pancreatitis por SUH mostraron de los islotes de Langherhans as\u00ed como del p\u00e1ncreas exocrino (32) por lo que un porcentaje de ni\u00f1os con SUH desarrolla intolerancia a la glucosa o hiperglicemia de forma aguda y requieren tratamiento con insulina (33).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Cardiovascular<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">El coraz\u00f3n es otro \u00f3rgano que puede verse afectado por sobrecarga de volumen o por afecci\u00f3n directa del MAT en el miocardio (34) lo que contribuye al desarrollo de hipertensi\u00f3n, insuficiencia cardiaca, derrame peric\u00e1rdico, depresi\u00f3n mioc\u00e1rdica e hipertrofia ventricular izquierda (34).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Conclusiones<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">El s\u00edndrome ur\u00e9mico hemol\u00edtico (SUH) es una enfermedad que se caracteriza por la tr\u00edada cl\u00ednica de anemia hemol\u00edtica mec\u00e1nica, trombocitopenia y lesi\u00f3n renal aguda. La forma adquirida m\u00e1s com\u00fan de SUH es causada por la infecci\u00f3n por Escherichia coli productora de toxina Shiga (STEC). El SUH adquirido por STEC se desarrolla cuando las toxinas producidas por la bacteria ingresan al torrente sangu\u00edneo y causan da\u00f1o al endotelio vascular, especialmente en los ri\u00f1ones, lo que resulta en complicaciones graves.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">La fisiopatolog\u00eda del SUH adquirido por STEC involucra la uni\u00f3n de las toxinas Stx-1 y Stx-2 a los receptores de glicoesfingol\u00edpidos en las c\u00e9lulas endoteliales, lo que desencadena una serie de eventos inflamatorios y procoagulantes. Estos eventos incluyen la activaci\u00f3n del complemento, la liberaci\u00f3n de citocinas inflamatorias y la formaci\u00f3n de trombos en los vasos sangu\u00edneos. Adem\u00e1s de los ri\u00f1ones, otros \u00f3rganos como el sistema nervioso central, el sistema digestivo y el coraz\u00f3n pueden verse afectados debido al da\u00f1o endotelial y la disfunci\u00f3n resultante.<\/p>\n<h2 style=\"text-align: justify;\"><a href=\"https:\/\/www.revista-portalesmedicos.com\/imagenes\/publicaciones\/2023\/Escherichia-coli-productora-de-toxina-Shiga.pdf\" target=\"_blank\" rel=\"noopener\"><strong>Ver anexo<\/strong><\/a><\/h2>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Bibliograf\u00eda<\/strong><\/p>\n<ol>\n<li style=\"text-align: justify;\">Aigner C, Schmidt A, Gaggl M, Sunder-Plassmann G. An updated classification of thrombotic microangiopathies and treatment of complement gene variant-mediated thrombotic microangiopathy. Clin Kidney J. 2019 Jun;12(3):333\u20137.<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Bruyand M, Mariani-Kurkdjian P, Gouali M, De Valk H, King LA, Le Hello S, et al. M\u00e9decine Mal Infect. 2018 May;48(3):167\u201374.<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Noris M, Remuzzi G. Hemolytic Uremic Syndrome. J Am Soc Nephrol. 2005 Apr;16(4):1035\u201350.<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Viteri B, Saland JM. Hemolytic Uremic Syndrome. Pediatr Rev. 2020 Apr;41(4):213\u20135.<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Khalid M, Andreoli S. Extrarenal manifestations of the hemolytic uremic syndrome associated with Shiga toxin-producing Escherichia coli (STEC HUS). Pediatr Nephrol. 2019 Dec;34(12):2495\u2013507.<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Grisaru S, Xie J, Samuel S, Hartling L, Tarr PI, Schnadower D, et al. Associations Between Hydration Status, Intravenous Fluid Administration, and Outcomes of Patients Infected With Shiga Toxin\u2013Producing <em>Escherichia coli<\/em>: A Systematic Review and Meta-analysis. JAMA Pediatr. 2017 Jan 1;171(1):68.<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Tarr PI, Freedman SB. Why antibiotics should not be used to treat Shiga toxin-producing Escherichia coli infections. Curr Opin Gastroenterol. 2022 Jan;38(1):30\u20138.<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Bhandari J, Sedhai YR. Hemolytic Uremic Syndrome. In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing; 2023 [cited 2023 May 31]. Available from: http:\/\/www.ncbi.nlm.nih.gov\/books\/NBK556038\/<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Zoja C, Buelli S, Morigi M. Shiga toxin triggers endothelial and podocyte injury: the role of complement activation. Pediatr Nephrol. 2019 Mar;34(3):379\u201388.<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Kintz E, Brainard J, Hooper L, Hunter P. Transmission pathways for sporadic Shiga-toxin producing E. coli infections: A systematic review and meta-analysis. Int J Hyg Environ Health. 2017 Jan;220(1):57\u201367.<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Liu Y, Thaker H, Wang C, Xu Z, Dong M. 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