{"id":78738,"date":"2024-09-18T09:13:13","date_gmt":"2024-09-18T07:13:13","guid":{"rendered":"https:\/\/www.revista-portalesmedicos.com\/revista-medica\/?p=78738"},"modified":"2024-09-17T10:00:53","modified_gmt":"2024-09-17T08:00:53","slug":"colitis-inmunomediada-secundaria-a-tratamiento-con-nivolumab-e-ipilimumab-en-carcinoma-renal-metastasico","status":"publish","type":"post","link":"https:\/\/www.revista-portalesmedicos.com\/revista-medica\/colitis-inmunomediada-secundaria-a-tratamiento-con-nivolumab-e-ipilimumab-en-carcinoma-renal-metastasico\/","title":{"rendered":"Colitis inmunomediada secundaria a tratamiento con nivolumab e ipilimumab en carcinoma renal metast\u00e1sico"},"content":{"rendered":"<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Colitis inmunomediada secundaria a tratamiento con nivolumab e ipilimumab en carcinoma renal metast\u00e1sico<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Autora principal: F\u00e1tima Mocha Campillo<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Vol. XIX; n\u00ba 18; 812<!--more--><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>Immune-mediated colitis secondary to treatment with nivolumab and ipilimumab in metastatic renal carcinoma<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Fecha de recepci\u00f3n: 09\/08\/2024<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Fecha de aceptaci\u00f3n: 16\/09\/2024<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Incluido en Revista Electr\u00f3nica de PortalesMedicos.com Volumen XIX. N\u00famero 18 Segunda quincena de Septiembre de 2024 \u2013 P\u00e1gina inicial: Vol. XIX; n\u00ba 18; 812<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>AUTORES: <\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">F\u00e1tima Mocha Campillo, Servicio de Oncolog\u00eda M\u00e9dica, Hospital Universitario Miguel Servet, Zaragoza, Espa\u00f1a; Laura Fern\u00e1ndez Cuezva, Servicio de Hematolog\u00eda y Hemoterapia, Hospital Universitario Miguel Servet, Zaragoza, Espa\u00f1a; Nuria Go\u00f1i Ros, Servicio de Bioqu\u00edmica Cl\u00ednica, Hospital Universitario Miguel Servet, Zaragoza, Espa\u00f1a; Angela S\u00e1nchez-Luis Jim\u00e9nez, Servicio de Neurofisiolog\u00eda Cl\u00ednica, Hospital Universitario Miguel Servet, Zaragoza, Espa\u00f1a; Ana Marta Riba Torres, Servicio de Medicina F\u00edsica y Rehabilitaci\u00f3n, Hospital Universitario Lozano Blesa, Zaragoza, Espa\u00f1a; Ana Pe\u00f1as Fern\u00e1ndez, Servicio de Farmacia, Hospital Universitario Miguel Servet, Zaragoza, Espa\u00f1a; Carlos Ignacio D\u00edaz-Calder\u00f3n Horcada, Servicio de Farmacia, Hospital Universitario Miguel Servet, Zaragoza, Espa\u00f1a; Claudia Lamb\u00e1n Mascaray, Servicio de Medicina Familiar y Comunitaria, Hospital Universitario Miguel Servet, Zaragoza, Espa\u00f1a.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>RESUMEN:<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">En los \u00faltimos a\u00f1os, el tratamiento del c\u00e1ncer ha mejorado notablemente gracias a la inmunoterapia, que activa el sistema inmunitario para combatir tumores. Esta terapia incluye inhibidores de CTLA-4, como ipilimumab, y de PD1\/PDL1, como nivolumab. Sin embargo, su uso ha revelado efectos adversos inmunomediados (EAI), que afectan diversos \u00f3rganos, siendo m\u00e1s comunes en la piel, el sistema gastrointestinal, pulmones, h\u00edgado y sistema endocrino. Estos efectos suelen ser leves a moderados y reversibles si se detectan y tratan tempranamente.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">La colitis inmunomediada es una de las toxicidades gastrointestinales m\u00e1s frecuentes, manifest\u00e1ndose con diarrea, dolor abdominal y fiebre. En casos severos, puede llevar a deshidrataci\u00f3n, megacolon t\u00f3xico, perforaci\u00f3n del colon y, potencialmente, muerte. La frecuencia de colitis var\u00eda seg\u00fan el tratamiento: 23-33% con anti-CTLA-4 y 11-19% con anti-PD1\/PDL1, siendo m\u00e1s alta con combinaciones de ambos.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Los pacientes con s\u00edntomas de colitis deben ser evaluados para descartar infecciones mediante cultivos y PCR de heces, y posiblemente una colonoscopia para detectar signos de inflamaci\u00f3n. El tratamiento var\u00eda seg\u00fan la gravedad: grado 1 se maneja con hidrataci\u00f3n y antidiarreicos, permitiendo continuar la inmunoterapia; grados 2 o superiores requieren corticosteroides. Si la colitis no responde a estos, se utilizan inmunosupresores como infliximab o vedolizumab<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Presentamos el caso de un hombre de 53 a\u00f1os con un carcinoma renal metast\u00e1sico que recibi\u00f3 tratamiento con Nivolumab e ipilimumab en primera l\u00ednea tras una cirug\u00eda citorreductora con linfaderectomia. Tras el primer ciclo desarrollo una colitis inmunomediada, no respondi\u00f3 a corticoides a pesar de recibirlos a dosis de 2mg\/kg, por lo que fue tratado con Vedolizumab, presentado una mejoria significativa. A pesar de la grave complicaci\u00f3n que present\u00f3, las metastasis pulmonares mostraron una respuesta tumoral importante. Actualmente est\u00e1 estable y sin tratamiento oncol\u00f3gico activo.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>PALABRAS CLAVE: <\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Carcinoma renal, colitis inmunomediada, inmunoterapia.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>ABSTRACT:<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">In recent years, cancer treatment has significantly improved thanks to immunotherapy, which activates the immune system to fight tumors. This therapy includes CTLA-4 inhibitors, such as ipilimumab, and PD1\/PDL1 inhibitors, such as nivolumab. However, its use has revealed immune-related adverse effects (irAEs) that affect various organs, being most common in the skin, gastrointestinal system, lungs, liver, and endocrine system. These effects are usually mild to moderate and reversible if detected and treated early.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Immune-mediated colitis is one of the most frequent gastrointestinal toxicities, manifesting with diarrhea, abdominal pain, and fever. In severe cases, it can lead to dehydration, toxic megacolon, colon perforation, and potentially death. The frequency of colitis varies depending on the treatment: 23-33% with anti-CTLA-4 and 11-19% with anti-PD1\/PDL1, being higher with combinations of both.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Patients with colitis symptoms should be evaluated to rule out infections through stool cultures and PCR, and possibly a colonoscopy to detect signs of inflammation. Treatment varies according to severity: grade 1 is managed with hydration and antidiarrheals, allowing immunotherapy to continue; grades 2 or higher require corticosteroids. If colitis does not respond to these, immunosuppressants such as infliximab or vedolizumab are used.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">We present the case of a 53-year-old man with metastatic renal carcinoma who received first-line treatment with nivolumab and ipilimumab after cytoreductive surgery with lymphadenectomy. After the first cycle, he developed immune-mediated colitis, not responding to corticosteroids despite receiving them at a dose of 2mg\/kg, so he was treated with vedolizumab, showing significant improvement. Despite the severe complication, his pulmonary metastases showed a significant tumor response. He is currently stable and without active oncological treatment.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>KEYWORDS:<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Renal carcinoma, immune-mediated colitis, immunotherapy.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>DECALRACION DE BUENAS PRACTICAS: <\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Los autores de este manuscrito declaran que:<\/p>\n<ul style=\"text-align: justify;\">\n<li>Todos ellos han participado en su elaboraci\u00f3n y no tienen conflictos de intereses<\/li>\n<li>La investigaci\u00f3n se ha realizado siguiendo las Pautas \u00e9ticas internacionales para la investigaci\u00f3n relacionada con la salud con seres humanos elaboradas por el Consejo de Organizaciones Internacionales de las Ciencias M\u00e9dicas (CIOMS) en colaboraci\u00f3n con la Organizaci\u00f3n Mundial de la Salud (OMS).<\/li>\n<li>El manuscrito es original y no contiene plagio.<\/li>\n<li>El manuscrito no ha sido publicado en ning\u00fan medio y no est\u00e1 en proceso de revisi\u00f3n en otra revista.<\/li>\n<li>Han obtenido los permisos necesarios para las im\u00e1genes y gr\u00e1ficos utilizados.<\/li>\n<li>Han preservado las identidades de los pacientes.<\/li>\n<\/ul>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>INTRODUCCI\u00d3N:<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">En los \u00faltimos a\u00f1os el enfoque del tratamiento frente al c\u00e1ncer ha cambiado sustancialmente con la introducci\u00f3n de nuevos tratamiento que han permitido mejorar la expectativa y la calidad de vida del paciente. Uno de esos tratamiento es la inmunoterapia, esta consiste en manipular el propio sistema inmunitario para reactivar la respuesta inmunitaria antitumoral. Esta terapia ha demostrado gran efectividad y se utilizan en la pr\u00e1ctica habitual. Los dos mecanismos de acci\u00f3n m\u00e1s habituales son la inhibici\u00f3n de CTLA-4 y PD1\/PDL1. Entre los inhibidores de CTLA-4 se encuentra ipilimumab, cuyo mecanismo consiste en evitar el enlace entre B7-1\/B7-2 con CTLA-4, de tal forma que el linfocito T se active y destruya las c\u00e9lulas tumorales. Entre los inhibidores de PD1\/PDL1 se encuentra el Nivolumab, cuyo mecanismo consiste en impedir el enlace entre PD1 con PDL1, para permitir la activaci\u00f3n de los linfocitos T y que este destruya las c\u00e9lulas tumorales.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">A ra\u00edz de su creciente uso, se han identificado una gran variedad de efectos adversos secundarios, denominados eventos adversos inmunomediados (EAI). Los EAI pueden afectar a cualquier \u00f3rgano o tejido, pero presentan con m\u00e1s frecuencia toxicidades cut\u00e1neas, gastrointestinales, pulmonares, hep\u00e1ticas, o endocrinas. La mayor\u00eda de estos efectos secundarios son de leves a moderados y son reversibles si se detectan temprano y se abordan de manera adecuada. Los EAI \u00a0aparecen a las pocas semanas o meses de iniciar el tratamiento, pero pueden surgir en cualquier momento durante el tratamiento, incluso un a\u00f1o despu\u00e9s de que el tratamiento haya terminado.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">La colitis inmunomediada es una de las toxicidades gastrointestinales inmunomediadas m\u00e1s frecuentes y cursa habitualmente con diarreas liquidas con o sin productos patol\u00f3gicos, dolor abdominal, distensi\u00f3n abdominal y fiebre. La colitis aguda grave puede provocar deshidrataci\u00f3n, megacolon t\u00f3xico, perforaci\u00f3n del colon (observado en 1% -6,6% de los pacientes) y muerte, especialmente en casos de retraso diagn\u00f3stico. La frecuencia de la colitis con anti-CTLA-4 es del 23-33%, de los que el 3-6% son grado 3-4; y con anti-PD-1\/ PD-L1 la frecuencia de la colitis es del 11-19%, de los que el 1-4% son de grado 3-4; la frecuencia de la colitis con combinaci\u00f3n anti-CTLA-4 y anti-PD-1\/PDL1 es de hasta un 45%, de los que el 9-11% son grado 3-4.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Todos los pacientes que presentan s\u00edntomas relacionados con la colitis deben ser evaluados para descartar la etiolog\u00eda infecciosa como primer diagn\u00f3stico, para lo que se han de realizar cultivos y reacciones en cadena de la polimerasa (PCR) de las heces. Adem\u00e1s, se recomienda realizar \u00a0una colonoscopia o rectoscopia con toma de biopsia, cuyos hallazgos incluyen eritema, erosi\u00f3n, ulceraci\u00f3n y sangrado luminal, aunque la mucosa normal del colon puede estar presente hasta en el 40% de los pacientes. Por \u00faltimo, se puede considerar el TC abdominal para descartar otras complicaciones como perforaciones o abscesos.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>CASO CL\u00cdNICO:<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Hombre de 53 a\u00f1os, con antecedentes personales de hipertensi\u00f3n arterial, dislipemia y tromboange\u00edtis obliterante. Sin alergias conocidas.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Consult\u00f3 en\u00a0 abril de 2023 por episodios recurrentes de dolor en teste izquierdo que se irradiaba hacia fosa iliaca izquierda, asociando hematuria autolimitada. A ra\u00edz de dicha sintomatolog\u00eda se complet\u00f3 el estudio con un TC toracoabdominal en el que se describ\u00eda una voluminosa tumoraci\u00f3n renal izquierda con infiltraci\u00f3n de la fascia y la vena renales, as\u00ed como n\u00f3dulos pulmonares m\u00faltiples compatibles con met\u00e1stasis. Se diagnostic\u00f3 de un carcinoma renal izquierdo estadio IV. Tras comentarse en el comit\u00e9 correspondiente, se realiz\u00f3 una nefrectom\u00eda\u00a0 izquierda laparosc\u00f3pica citorreductora con linfadenectom\u00eda paraa\u00f3rtica. La anatom\u00eda patol\u00f3gica final fue de carcinoma renal de c\u00e9lulas claras T3aN0 grado de Fuhrman 4. Siguiendo las gu\u00edas de pron\u00f3stico tumoral, inici\u00f3 una primera l\u00ednea de tratamiento con Nivolumab e ipilimumab. Recibi\u00f3 el primer ciclo de tratamiento en julio de 2023.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">En agosto de 2023, tras un solo ciclo de tratamiento, acudi\u00f3 a urgencias por m\u00e1s de cinco deposiciones liquidas en un d\u00eda, sin productos patol\u00f3gicos. Tras descartarse las infecciones digestivas, se diagnostic\u00f3 de colitis inmunomediada. Se realiz\u00f3 un TC toracoabdominal y una rectoscopia para descartar complicaciones asociadas. El TC describ\u00eda un engrosamiento parietal submucoso segmentario que afectaba fundamentalmente a recto-sigma y colon descendente, asociando dilataci\u00f3n reactiva; y la colonoscopia describ\u00eda una mucosa eritematosa, congestiva, con sufusiones hemorr\u00e1gicas, ulceraciones superficiales y formaciones pseudodiverticulares.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Seg\u00fan las gu\u00edas cl\u00ednicas, se trataba de una colitis inmunomediada grado dos, por lo que ingreso para tratamiento corticoideo intravenoso a dosis de 1mg\/kg. Tras cinco d\u00edas de tratamiento el paciente no presento ninguna mejor\u00eda cl\u00ednica, por lo que se pas\u00f3 a considerar una colitis grado tres. Se aumento la dosis de corticoides a 2mg\/kg, sin objetivarse mejor\u00eda cl\u00ednica alguna a los 5 d\u00edas de tratamiento, por lo tanto se consider\u00f3 una colitis inmunomediada refractaria a corticoides. \u00a0Se contact\u00f3 con el servicio de digestivo para solicitar una valoraci\u00f3n por su parte, decidi\u00e9ndose iniciar tratamiento inmunosupresor con Vedolizumab. Tras la primera dosis, el paciente present\u00f3 una progresiva mejor\u00eda en cuanto a la cantidad de deposiciones diarias y a la consistencia de estas. Finalmente, con la segunda dosis de Vedolizumab, se resolvieron completamente las deposiciones liquidas, y el paciente pudo ser dado de alta, continuando revisiones ambulatorias en el servicio de digestivo y de oncolog\u00eda m\u00e9dica.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">En octubre de 2023, en una de las revisiones en oncolog\u00eda m\u00e9dica se realiz\u00f3 un TC toraco abdominal para reevaluar el estado del tumor renal tras un \u00fanico ciclo de tratamiento con inmunoterapia. En el TC se describ\u00eda un\u00a0 par\u00e9nquima sin hallazgos significativos, siendo que en el anterior estudio se objetivaban n\u00f3dulos pulmonares metast\u00e1sicos. Por lo tanto, tras la importante respuesta tumoral presentada y la complicaci\u00f3n tan grave sufrida, se decidi\u00f3 no iniciar ning\u00fan tratamiento oncolog\u00eda sist\u00e9mico mientras la enfermedad estuviera controlada. En cambio, en las revisiones en el servicio de digestivo, se administraron dos dosis m\u00e1s de Vedolizumab, a pesar de no presentar cl\u00ednica abdominal, para cumplimentar el tratamiento completo.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Actualmente, 8 meses despu\u00e9s, el paciente se encuentra cl\u00ednicamente estable y sin tratamiento oncol\u00f3gico activo, ya que en sucesivos controles radiol\u00f3gicos no se objetivado progresi\u00f3n de la enfermedad.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>CONCLUSIONES:<\/strong><\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">La inmunoterapia ha revolucionado el tratamiento de muchos tipos diferentes de c\u00e1ncer. A pesar de su extendido uso y beneficio cl\u00ednico ampliamente demostrado, est\u00e1n asociados a un amplio espectro de efectos adversos inmunomediados. \u00a0n. Estos efectos secundarios pueden involucrar cualquier \u00f3rgano o sistema del organismo, predominando aquellos a nivel gastrointestinal, dermatol\u00f3gico, hep\u00e1tico, endocrino y pulmonar.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">La toxicidad gastrointestinal se ha caracterizado de acuerdo con los criterios de toxicidad CTCAE 4.0 (Common Terminology Criteria for Adverse Event). Los grados se definen como grado 1 (asintom\u00e1tico o alteraciones cl\u00ednicas leves), grado 2 (alteraciones cl\u00ednicas moderadas), grado 3 (alteraciones cl\u00ednicas graves) y grado 4 (amenaza de muerte).<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">El tratamiento de la colitis grado 1 es principalmente el tratamiento sintom\u00e1tico incluyendo hidrataci\u00f3n, correcci\u00f3n de las alteraciones electrol\u00edticas e implantaci\u00f3n de una dieta blanda. Para ello, se incluyen medicamentos antidiarreicos, como la loperamida. Por lo general, es seguro continuar el tratamiento con inmunoterapia siempre que los s\u00edntomas se hayan remitido. Esos pacientes deben ser monitoreados m\u00e1s de cerca para detectar un empeoramiento de los s\u00edntomas de forma temprana.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">El tratamiento de la colitis grado 2 o superior se basa en el tratamiento sintom\u00e1tico junto con los corticoesteroides a dosis\u00a0 de 1-2 mg\/kg. Para pacientes de bajo riesgo, una \u00fanica dosis de corticoesteroides puede ser suficiente como tratamiento de primera l\u00ednea. Los pacientes de riesgo moderado o alto generalmente pueden beneficiarse de inicio temprano de la terapia con corticoesteroides. Tradicionalmente, la duraci\u00f3n del tratamiento con corticosteroides suele ser de entre 4 y 6 semanas tras la resoluci\u00f3n de los s\u00edntomas, aunque la respuesta cl\u00ednica se puede observar tres d\u00edas despu\u00e9s del inicio de los corticosteroides.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">La falta de respuesta a los corticoesteroides generalmente representa una enfermedad resistente a los esteroides, lo que requerir\u00eda o podr\u00edan beneficiarse de inmunosupresores como el\u00a0 infliximab o el vedolizumab. La evidencia actual muestra que la administraci\u00f3n precoz de infliximab o vedolizumab (&lt; 10 d\u00edas despu\u00e9s del inicio de los s\u00edntomas) est\u00e1 asociada a mejores resultados en colitis inmunomediada, lo que incluye menos hospitalizaciones, menos fracasos con pautas descendentes de corticoides, tratamientos m\u00e1s cortos de los mismos y menor duraci\u00f3n de los s\u00edntomas.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Vedolizumab es un anticuerpo monoclonal humanizado de tipo IgG1 dirigido contra la integrina \u03b14\u03b27 de linfocitos humanos. El mecanismo de acci\u00f3n de vedolizumab se basa en el bloqueo exclusivo de la integrina \u03b14\u03b27, mediador de la inflamaci\u00f3n gastrointestinal. La integrina \u03b14\u03b27 se expresa en la superficie de una subpoblaci\u00f3n de linfocitos T que migran preferentemente al tracto gastrointestinal y que causan la inflamaci\u00f3n. Mediante la uni\u00f3n a la integrina \u03b14\u03b27 de ciertos linfocitos, vedolizumab inhibe la adhesi\u00f3n de estas c\u00e9lulas a la MadCAM-1, pero no a la VCAM-1. MAdCAM-1 se expresa principalmente en las c\u00e9lulas endoteliales del intestino y juega un papel cr\u00edtico en la migraci\u00f3n de los linfocitos T a los tejidos del tubo gastrointestinal.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">Infliximab es un anticuerpo monoclonal dirigido contra el factor de necrosis tumoral \u03b1 (TNF \u03b1). El mecanismo de acci\u00f3n de infliximab se basa en neutraliza la actividad biol\u00f3gica de TNF \u03b1. Las actividades biol\u00f3gicas atribuidas al TNF \u03b1 incluyen la inducci\u00f3n de varias citoquinas inflamatorias como la IL-1 e IL-6, el aumento de la migraci\u00f3n leucocitaria al aumentar la permeabilidad de la capa endotelial, la expresi\u00f3n de mol\u00e9culas de adhesi\u00f3n por leucocitos y c\u00e9lulas endoteliales, la activaci\u00f3n de neutr\u00f3filos y eosin\u00f3filos, la proliferaci\u00f3n de fibroblastos y la s\u00edntesis de prostaglandinas.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\">En el caso presentado previamente, el paciente presenta una colitis inmunomediada grado dos tras un \u00fanico ciclo de inmunoterapia, que no responde a corticoesteroides, por lo que finalmente necesita tratamiento inmunosupresor con Vedolizumab, cuyo efecto es mas dirigido al tracto gastrointestinal.<\/p>\n<p style=\"text-align: justify;\"><strong>BIBLIOGRAFIA:<\/strong><\/p>\n<ol>\n<li style=\"text-align: justify;\">Majem M, Garc\u00eda-Mart\u00ednez E, Martinez M, et al. SEOM clinical guideline for the management of immune-related adverse events in patients treated with immune checkpoint inhibitors (2019). Clin Transl Oncol. 2020;22(2):213-222. doi:10.1007\/s12094-019-02273-x<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Haanen J, Obeid M, Spain L, et al. Management of toxicities from immunotherapy: ESMO Clinical Practice Guideline for diagnosis, treatment and follow-up. Ann Oncol. 2022;33(12):1217-1238. doi:10.1016\/j.annonc.2022.10.001<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Thompson JA, Schneider BJ, Brahmer J, et al. Management of Immunotherapy-Related Toxicities, Version 1.2022, NCCN Clinical Practice Guidelines in Oncology. J Natl Compr Canc Netw. 2022;20(4):387-405. doi:10.6004\/jnccn.2022.0020<\/li>\n<li style=\"text-align: justify;\">Escudier B, Porta C, Schmidinger M, et al. 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